På en ö i Ålands hav skjuter Tillman Ruff en varg på sin egen gårdsplan. Han gräver ned den och hoppas att ingen ska få veta vad han gjort, men redan nästa morgon bankar polisen på dörren. Någon i byn har tjallat. Misstankarna faller på den nyinflyttade Magdalena, vars klimatångest fått henne att lämna Stockholm och ompröva sitt liv.

Händelserna rör upp minnen av en höst i slutet av åttiotalet då en annan varg kom till ön, och den unga fjärilsforskaren Ottoline spårlöst försvann. Gamla spänningar och motsättningar kommer upp till ytan och ingenting är som det var förut, innan Tillman Ruff sköt en varg.

Vargskytten är en berättelse om Sverige i dag. Den handlar om stad och landsbygd, om män och kvinnor, vänskap och familjeband, och om den ibland otydliga gränsen mellan kärlek och ondska.